球隊最早於俄羅斯帝國的彼得堡建立（也稱為“彼得格勒”和“列寧格勒”），當時在俄羅斯，聖彼得堡充滿政治動蕩的歷史與澤尼特的歷史緊密相連。 1897年，俄羅斯的第壹場足球比賽是在聖彼得堡附近的喀瑯施塔得舉行，當地的英格蘭移民組成的球隊隊“奧斯特羅夫”和當地的俄羅斯球隊隊“彼得格勒”進行了壹場比賽，最終英格蘭人以6-0贏得了這場非官方的遊戲。
這些地方隊的隊員們與業余愛好者相互聯系。最後，在聖彼得堡成立了幾個相對正規的足球俱樂部，這些隊員主要是大型工業企業的工人。不過，也有壹些球員是非官方的，當時的規則也非常寬松，有時讓相同的球員在同壹賽季為幾個不同的球隊效力。 澤尼特的成員最早的源於幾個橄欖球隊，在1917年革命後的蘇聯時代，球隊的名稱和所有者多次改變。強大的政治力量操縱個別球員的職業生涯以及整個球隊的命運。俱樂部更名數次，在幾十年來的政治壓力下，它的擁有者和領導人也不斷的更換。
現代意義上的澤尼特足球俱樂部要追溯到20世紀初，在聖彼得堡的幾個隊合並成為了澤尼特俱樂部。其中有記載的最古老的前身是穆爾津卡，它成立於1914年，從1914年起直到1924年壹直在使用在相同的奧布爾科夫斯基體育場，球隊大多數布爾什維克黨員。在第壹次大戰後，幸存下來的球隊和體育場再壹次對球迷開放。但卻因為1917年的布爾什維克十月革命和1918年至1922年俄羅斯內戰再次中斷。
1925年，另壹只澤尼特的前身球隊列寧格勒冶金加入了澤尼特，他們的球員是壹群斯大林主義的追隨者，歷史學家記載，盡管澤尼特官方聲稱建立於1927年，但是澤尼特真正以列寧格勒澤尼特的名義出戰還要等到1939年。 1941年6月22日，蘇德戰爭爆發，偉大的衛國戰爭開始。列寧格勒被德國法西斯和芬蘭軍隊圍困，蘇壹聯賽被迫中止。澤尼特隊員響應蘇***中央的號召，參與了列寧格勒保衛戰。最為著名的是守門員亞歷山大·安布羅林，他參與了列寧格勒保衛戰和斯大林格勒保衛戰，在解放烏克蘭時不幸犧牲。
澤尼特全隊全部參與了戰爭。隊內的球員瓦西裏·烏斯季諾維奇甚至隨蘇聯紅軍參與了柏林戰役。戰後，澤尼特全隊有6人被授予蘇聯英雄稱號，3人被授予列寧勛章。 事實上，自從1943年衛國戰爭進入尾聲，蘇壹聯賽就恢復了正常。
澤尼特在1944年贏得了他們的第壹個榮譽，當時他們在蘇聯杯中擊敗中央陸軍。由於球隊在列寧格勒的特殊地位（蘇聯時期，列寧格勒是蘇聯的第二行政首都），也使得澤尼特收到了許多特殊的照顧。
戰後澤尼特表現的很糟糕。1967年，澤尼特保級失敗要降入蘇二聯賽，但是蘇聯領導人決定讓澤尼特留下，因為列寧格勒是十月革命的發生城市，當時正值十月革命50周年。他們不想破壞這壹氣氛。
澤尼特不乏擁躉，作曲家德米特裏·肖斯塔科維奇和電影明星基裏爾·拉夫羅夫以及當代影星奧克薩那·阿金希娜都支持澤尼特，他們在今天在俄羅斯也擁有超過1000萬的支持者。
於1980年，澤尼特奪得蘇聯杯的銅牌。他們隨後贏得了1984年蘇聯聯賽冠軍。1985年他們在在蘇聯超級杯（也稱為季節杯）擊敗莫斯科斯巴達再次奪冠。 1991年蘇聯解體之後迅速降級，然而在第二年，聖彼得堡光學聯盟從列寧格勒鋼鐵廠手中接管澤尼特，澤尼特在1992年返回俄超聯賽，在1996年以後，他們在俄羅斯開始大顯身手。1999年澤尼特奪回了俄羅斯杯，在2001年在聯賽獲得了第三，這是他們又是以來獲得的最佳成績。
在2002年，澤尼特成為在俄超聯賽亞軍，並於2003年榮獲俄羅斯聯賽杯冠軍。 2005年12月，俄羅斯天然氣工業股份公司買斷了俱樂部的控股權。該協議是由聖彼得堡光學聯盟的總經理瓦倫蒂娜和列寧格勒州州長馬特維延科簽署的。俄羅斯天然氣工業股份公司購買俱樂部後，投資超過1億美元，購買新的球員和建設新的體育場。
2006年，球隊宣布迪克·艾德沃卡特成為球隊主帥。因為澤尼特在2006年僅僅進入歐洲聯盟杯四分之壹決賽，導致球隊炒掉了俱樂部前任主教練、捷克人彼得澤拉。2006年7月，澤尼特和艾德沃卡特簽署了三年合。艾德沃卡特連同他的助理經理，前荷蘭國家青年隊教練亨克·範斯蒂壹同來到澤尼特。
在2008年，澤尼特奪得俄超冠軍，並第二次晉級歐洲聯盟杯四分之壹決賽。在四分之壹決賽對陣勒沃庫森隊的客場比賽中，他們首戰就取得了4-1的勝利。盡管在第二回合以1-0主場負於勒沃庫森，但這仍使他們在其歷史上第壹次進入半決賽，在半決賽中，他們首回合主場戰平德甲霸主拜仁慕尼黑，但是在第二回合比賽中，他們令人乍舌的以4:0擊敗了對手。這讓全歐洲瞠目結舌。
2008年5月14日，曼徹斯特。澤尼特2-0擊敗了蘇超霸主格拉斯哥流浪者（盡管流浪者在2012年6月破產），這場比賽，憑借著伊戈爾·傑尼索夫在第72分鐘和康斯坦丁·濟裏亞諾夫在補時階段的進球，俱樂部的第壹次加冕歐洲聯盟杯。阿爾沙文被評為該屆賽事MVP。
2008年8月29日，在摩納哥的路易二世體育場，2008年歐洲超級杯再次進行，澤尼特擊敗曼聯，成為第壹只贏得此榮譽的俄羅斯球隊。他們憑借帕維爾·波格列布尼亞克和丹尼的二個進球取得了勝利。丹尼被評為比賽的最佳球員。然而該屆歐洲冠軍聯賽，澤尼特不幸與皇馬和尤文分到了同壹小組，最終他們以小組第三出局。
此後澤尼特鮮有出色表現，在2011/2012賽季，澤尼特在歐冠賽事中歷史性的殺入16強，但是被本菲卡總比分4:3淘汰。 亞歷山大·安布羅林（1901—1944）
瓦西裏·科諾瓦洛夫（1900—1989）
謝苗·庫爾圖德索夫（1900—1945）
謝爾蓋·莫夫圖揚（1899—1943）
卡拉斯·阿列克謝耶夫斯基（1892—1939）
阿列克謝·特維林（1897—1966）
亞歷山大·馬利諾夫斯基（1896—1977）
亞歷山大·謝采夫（1911—1987）
羅曼·基洛夫斯基（1902—1980）
阿帕·哈爾德羅尼澤（1906——1983）
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阿納托利·季莫舒克（1978— ）
安德烈·阿爾沙文（1981— ）
帕維爾·波格列布尼亞克（1983— ）